近日，未来农业研究院罗文穗教授和植物保护学院韩自端教授合作在Nature Communications上发表题为“Microbiota Succession Influences Nematode Physiology in a Beetle Microcosm Ecosystem”的研究论文。论文通过模拟自然环境中的复杂微生物组，阐释了进化模式线虫 Pristionchus pacificus 与细菌群落的交互机制。

在自然界中，动物的生存与其环境中细菌群落紧密相关，这些细菌扮演着共生菌与病原菌等多重角色。线虫是土壤中数量最多的动物，绝大部分是以细菌为食物来源的自由生存线虫。在包括生物医学模型秀丽隐杆线虫等的研究中，线虫宿主与细菌互作的机制通常以单一或者少数几种细菌株系混合的细菌种群为对象，无法反映自然界中动物-细菌的真实交互情况。

Pristionchus 线虫广泛分布于世界各地，是研究进化生物学的模型，模式种 P. pacificus ，通过一种非寄生关系与金龟子甲虫（Scarabaeidae）联系紧密： P. pacificus 进入一个特殊的抗逆发育阶段dauer，受化学信号吸引，搭乘在甲虫体表上，并最终进入土中，以昆虫尸体上的菌落为食，完成生命周期。在自然界中与 P. pacificus 交互的细菌群落是动态的复杂过程，机理仍不清楚。

为解析这个过程，本研究将人工饲养的玫瑰金龟子幼虫杀死，通过让其腐败创建了趋近于自然的复杂细菌群落，并将 P. pacificus 引入其中（图1）。对细菌群落在早期和晚期进行宏基因组测序（metagenomics），通过 de novo 组装分别得到了86和199个细菌的基因组序列（metagenome-assembled genomes；MAGs），复杂程度与在自然环境中la Réunion岛上金甲虫自然产生的细菌群落相似；通过进一步对MAGs的功能注释分析发现，早期的一些细菌具有合成B族维生素以及细菌生物膜的能力，且线虫倾向于优先取食这类具有较高营养价值的细菌。在晚期时，环境中的营养成分几乎耗尽，通过metagenomics组装出更多的MAGs，表明了细菌种类的多样性提高；第二，这些晚期发现的细菌基因组偏小，约～3 MB，比早期减小了25%，且细菌功能性单一；最后，通过核糖体组装特征判断，这些细菌具有较慢的繁殖速度。因此，本研究对不同时间点细菌群落的观察，支持了“streamlining theory”，即在环境营养差的情况下，基因组小、功能单一，繁殖速度慢的细菌更具有适应性。

图1. Metagenomics分析甲虫幼虫产生的自然细菌群落

另一方面，本研究通过转录组分析探索了细菌群落演替对 P. pacificus 线虫生理的影响。通过基因富集分析系统性比较 P. pacificus 在甲虫幼虫细菌群落上两个时期通路表达差异。研究发现在甲虫腐败的早期和晚期，线虫的一些氨基酸合成、代谢通路、脂肪代谢通路等均有下调，对细菌的免疫通路上调；在晚期的时候，由于细菌群落的营养成分显著降低， P. pacificus 一些基因复制、转录通路以及蛋白质合成通路进一步下调，另外，脂肪是动物体内重要的能量储存物质，在复杂群落上的线虫脂肪分布也有较大改变。最后，本研究从进化角度发现种属特有基因相较于保守基因在自然菌落中表达更加剧烈，这些基因或对生物适应性进化具有重要意义。

图2. 自然群落对P. pacificus线虫生理特征有巨大影响

本研究得到了国家自然科学基金委青年基金、面上基金、德国洪堡基金会和 引进人才启动经费和前沿交叉研究团队计划的支持。未来农业研究院罗文穗教授为论文第一作者，植物保护学院韩自端教授为论文通讯作者，德国马克斯普朗克研究所的Ralf Sommer教授为共同通讯作者。

原文链接：https://www.nature.com/articles/s41467-024-49513-5